Metabolic adaptation of the thermoacidophilic crenarchaeon Sulfolobus solfataricus P2 in response to changing nutrient conditions

Wolf, Jacqueline

The metabolism of archaea is characterized by many uncommon pathways and enzymes, often not exhibiting bacterial or eucaryotic homologs. However, most of the studies exploring the archaeal metabolism focus on single proteins rather than on complete pathways. Thus, the complex metabolic network of archaea and its regulation is far from being understood. In this work the metabolic adaptation of the thermoacidophilic crenarchaeon Sulfolobus solfataricus P2 to changing nutrient conditions was investigated by comprehensive metabolomic analyses. In several experiments, collaborative transcriptomic and proteomic analyses as well as enzymatic in vitro measurements complemented these studies. The hexose L-fucose is metabolized in S. solfataricus via formation of L-fuconate and 2-keto-3-deoxy-L-fuconate, thus omitting the formation of heat labile fuculose-1-phosphate often found in mesophilic bacteria. Interestingly, the enzymes participating in L-fucose degradation are also responsible for utilization of D-arabinose in S. solfataricus. This pathway promiscuity for L-fucose and D arabinose was not reported before in any organism and represents an effective adaptation strategy to changing environmental conditions in hostile environments. During growth on a mixture of amino acids the organism secreted short chain organic acids, typically found as products of the oxidative part of the Stickland reaction. These reactions were shown to be of major importance for amino acid degradation in S. solfataricus. Furthermore, novel products of the oxidative Stickland reaction could be identified. Interestingly, until now Stickland reactions were only known from anaerobic and facultative anaerobic organisms. Thus, this work represents their first description in an aerobic organism. During growth on membrane damaging compounds like phenol or acetoin a strong accumulation of polyamines (e.g. spermidine and norspermidine) were observed. Predominantly known as stabilizers of nucleic acids, the results obtained in this work suggest polyamines additionally to be crucial for the stabilization of the archaeal cell membrane, especially during growth with nutrients which mediate membrane toxicity. Overall this work provides new insights in the adaptation of the central carbon metabolic network of S. solfataricus in response to changing nutrient conditions, thus contributing to a deeper understanding of the archaeal metabolism.

Der archaeale Metabolismus zeichnet sich durch viele ungewöhnliche Stoffwechselwege und Enzyme aus, die oft keine Homologie zu Bakterien oder Eukaryoten zeigen. Dennoch liegt der Fokus der meisten Studien des Metabolismus auf der Charaktersierung einzelner Enzyme, statt vollständiger Stoffwechselwege. Dadurch ist das Verständnis des komplexen metabolischen Netzwerks und seiner Regulation in Archaeen noch nicht vollständig. In dieser Arbeit wurde die Anpassung des thermoacidophilen Crenarchaeons Sulfolobus solfataricus P2 an wechselnde Nährstoffbedingungen mit Hilfe vergleichender Metabolomanalysen untersucht. Ein Teil der Experimente wurde dabei mit kooperativ erzeugten Transkriptom- und Proteomdaten, sowie enzymatischer in vitro Assays kombiniert. Die Hexose L-fucose wird in S. solfataricus über Bildung von L-Fuconat und 2-Keto-3-deoxy-L-fuconat verstoffwechselt und umgeht so die Bildung des, in mesophilen Bakterien charakteristischen, thermolabilen Fuculose-1-phosphats. Interessanterweise sind die beteiligten Enzyme in S. solfataricus auch für den Abbau von D-Arabinose verantwortlich. Diese duale Spezifität für den Abbau von D- und L-Zuckern wurde bisher in keinem anderen Organismus beschrieben und stellt eine effektive Strategie zur Anpassung an die wechselnden Bedingungen in lebensfeindlichen Habitaten dar. Im Zuge des Wachstums auf Aminosäuren sekretiert der Organismus kurzkettige organische Säuren, die typische Produkte der oxidativen Stickland-Reaktion darstellen und essentiell für den Aminosäureabbau in S. solfataricus sind. Außerdem konnten neue Produkte der oxidativen Stickland-Reaktion identifiziert werden. Bisher sind diese Reaktionen nur in anaeroben und fakultativ anaeroben Organismen bekannt. Somit stellt diese Arbeit die erste Beschreibung in einem aeroben Organismus dar. Während des Wachstums auf membranschädigenden Kohlenstoffquellen wie Phenol oder Acetoin, wurde eine starke Akkumulation von Polyaminen (z.B. Spermidin, Norspermidin) beobachtet. Bisher hauptsächlich bekannt für die Stabilisation von Nukleinsäuren, zeigen die Ergebnisse, dass Polyamine auch in der Stabilisation der archaealen Zellmembran unter diesen Nährstoffbedingungen eine entscheidende Rolle spielen. Zusammenfassend bietet die vorliegende Arbeit neue Einblicke in die Anpassung des zentralen Kohlenstoffmetabolismus von S. solfataricus in Abhängigkeit von wechselnden Nährstoffbedingungen und trägt damit zu einem verbesserten Verständnis des archaealen Stoffwechsels bei.

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Wolf, Jacqueline: Metabolic adaptation of the thermoacidophilic crenarchaeon Sulfolobus solfataricus P2 in response to changing nutrient conditions. 2017.

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